Parafia prawosławna w Kruklankach powstała w 1963 roku. Wiernymi są tu ludzie przybyli na te tereny w ramach akcji „Wisła”. Większość z nich to grekokatolicy, którzy powrócili na łono Kościoła prawosławnego.
Pierwszym proboszczem, i zarazem założycielem tej wspólnoty był ks. Witalis Czyżewski, który wznosił modlitwy do Boga w użyczonej prawosławnym kaplicy poewangelickiej. Już od początku nabożeństwa były celebrowane w języku cerkiewno – słowiańskim z wymową ukraińską.
Od 28 sierpnia 1965 roku do 10 marca 2024 roku proboszczem parafii zostaj ks. Jerzy Senejko. Duszpasterz napotkał w Kruklankach wiele trudności, gdyż nabożeństwa w użyczonej prawosławnym kaplicy odbywały się na przemian z wyznawcami Kościoła ewangelicko – augsburskiego. Sytuacja ta trwała prawie 10 lat, co stanowiło poważny problem dla miejscowej społeczności prawosławnych. Wierni przed Świętą Liturgią musieli zmieniać wystrój świątyni zgodnie z ich tradycją – ustawiać ołtarz, zawieszać ikony itp., zaś po nabożeństwie wszystko musiało być demontowane.
Kształtowanie się parafii było bardzo trudne. Ludność prawosławna była zastraszana zarówno przez władze państwowe, jak i przez Kościół rzymsko – katolicki, którego księża i wierni siłą zabraniali uczęszczania do świątyni. Mimo tych gróźb, parafianom udało się przetrwać trudne lata, a cerkiew sprzyjała umacnianiu więzów narodowościowych.
W 1974 roku, po wielu staraniach księdza Senejki, parafia otrzymała na własność kaplicę, którą natychmiast przekształcona została zgodnie z wymogami tradycji Kościoła prawosławnego. Świątynia niebawem doczekała się ikonostasu, który wykonali: Bazyli Cisz, Stefan Cisz i diak Piotr Kowal. Proboszcz postarał się o Królewskie Wrota, które przywiózł z Komańczy (Bieszczady).
W 1979 parafia wzbogaciła się o salę katechetyczną. Do dnia dzisiejszego prowadzone są wśród dzieci i młodzieży lekcje religii, na którą uczęszcza około 20 młodych prawosławnych.
Rokrocznie organizowane są też imprezy i uroczystości, które sprzyjają konsolidacji miejscowego środowiska prawosławnych.
Od 11 marca 2024 roku obowiązki probosza przejał ks. Michał Pograniczny.